Efectos interactivos de radiación uv y pulsos de nutrientes sobre la red trófica microbianaaproximación estructural, estequiométrica y funcional

Resumen

Durante el periodo en que se enmarca esta Tesis Doctoral, coincidente con la estación libre de hielo del año 2003, la red trófica pelágica del lago de La Caldera se caracterizó por su simplicidad estructural. Dentro de la comunidad algal hubo una total ausencia de especies de tamaño picoplanctónico y se evidenció un bajo índice de diversidad en comparación con otros ecosistemas oligotróficos (Margalef 1980). El marcado patrón de sucesión estacional observado desde especies flageladas hasta especies no flageladas es el característico de este ecosistema (Carrillo et al. 1995, Medina-Sánchez et al. 1999, 2004). Debido a la disparidad de resultados entre los diferentes estudios sobre los efectos combinados de los nutrientes y la radiación UV sobre la comunidad algal, nosotros sospechábamos que las respuestas pueden ser de naturaleza distinta dependiendo de si se estudian parámetros estructurales (abundancia, biomasa, concentración de clorofila, diversidad), funcionales (producción, excreción de carbono orgánico) o estequiométricos. En el caso de los parámetros estructurales, la complejidad aumenta al poder estudiar dichas respuestas desde varios niveles de organización. Así, a veces es difícil predecir la transmisión de las respuestas de variables de agregación (ej., abundancia, biomasa) hacia variables de comunidad que representan propiedades emergentes (ej., diversidad). A partir de los efectos perjudiciales de la radiación UV sobre las algas (a diferentes niveles de organización) que se han registrado en la literatura y del efecto de las entradas de P atmosférico estimulando al conjunto de la comunidad algal del lago de La Caldera, nosotros planteamos la hipótesis de que las entradas de P atenuarían el efecto negativo de la UVR sobre las variables estructurales de agregación de este nivel trófico. Contrariamente a la hipótesis formulada, sólo en condiciones de enriquecimiento en nutrientes se manifestó un efecto negativo de la radiación UV sobre variables estructurales de agregación como la abundancia, biomasa, concentración de clorofila o la razón clorofila:carbono sestónico, aunque también se encontró una respuesta similar, pero más débil sobre variables funcionales (producción primaria). Este efecto interactivo de naturaleza sinérgica se observó a medio plazo sobre variables que aportan información sobre el estado fisiológico de las algas, incluyendo la tasa de crecimiento de algunas especies (clorofíceas), así como variables relacionadas con la capacidad fotosintética (concentración de chl a y chl a:C sestónico). Sobre estas dos últimas variables, este efecto interactivo se hizo más evidente a largo plazo, a la vez que se observó sobre la abundancia y biomasa algales, coincidiendo con el máximo desarrollo de la comunidad algal. Este efecto interactivo expresado sobre diferentes variables estructurales de agregación y en distintas escalas temporales es consistente con una colimitación del crecimiento algal por UVR y escasez de P (Xenopoulos et al. 2002). Dentro del nivel de organización de comunidad y sobre variables estructurales que representan propiedades emergentes, se conoce que las entradas de nutrientes limitantes en los ecosistemas tienen un efecto de reducción de la diversidad, mientras que la radiación UV selecciona a las especies más adaptadas a este factor. Por tanto, nosotros planteamos la hipótesis de que el efecto combinado UVR × P favorecería el desarrollo de pocas especies de crecimiento rápido y tolerantes a la UVR, con la consecuente disminución de la diversidad algal. Los resultados mostraron que el efecto interactivo sinérgico UVR × P encontrado en las variables estructurales de agregación se transfirió a largo plazo a la diversidad y equitatividad algal como un efecto interactivo antagonista. Así, la combinación de los dos factores disminuyó la diversidad algal, de acuerdo con nuestra hipótesis. Este efecto interactivo antagonista implicó la supresión, tras la entrada de fósforo, de un sorprendente efecto estimulador de la radiación UV sobre la diversidad algal. El incremento de la diversidad algal bajo UVR evidencia la aclimatación de la comunidad algal a este factor de estrés permanente en este ecosistema. Sin embargo, su disminución tras las entradas de fósforo pone de manifiesto que es la presencia de P, más que su escasez, el verdadero factor de estrés para estos ecosistemas oligotróficos crónicamente limitados por este nutriente. A nivel estequiométrico observamos que, a largo plazo, tanto la adición de P como la radiación UV disminuyeron la razón C:P del seston. Para explicar esa sorprendente disminución de la razón C:P sestónica por UVR se barajaron dos posibilidades: (i) Que la exposición a la radiación UV determinara una ganancia de P. Esta posibilidad podría estar relacionada con la mayor disponibilidad de P a partir de la fotodegradación de la materia orgánica. (ii) Que la radiación UV determinara una pérdida de carbono algal. Atendiendo a la primera posibilidad, los resultados indican que a largo plazo no hubo diferencias significativas en el fósforo sestónico como consecuencia del efecto de la UVR, por lo que la ganancia de P no jugó un papel significativo. En relación a la segunda posibilidad planteada, se encontró un mayor porcentaje de excreción de carbono orgánico fotosintético en los tratamientos bajo UVR. Más aún, la relación directa encontrada entre %EOC (en los tratamientos bajo UVR) y la disminución en la razón C:P ejercida por UVR (C:P en +UVR menos C:P en -UVR, en cada nivel de nutrientes), indica que la excreción de carbono orgánico es el mecanismo responsable del descenso de la razón C:P por UVR. Bucle microbiano La estructura del lago de La Caldera se caracterizó por un escaso desarrollo del bucle microbiano heterotrófico, implicando un desvío de la tendencia establecida para ecosistemas oligotróficos (Cotner y Biddanda 2002). Entre los principales grupos bacterívoros no se detectaron nanoflagelados heterotróficos y la comunidad de ciliados tuvo una presencia testimonial. La comunidad viral, que en este ecosistema ha sido analizada por primera vez en este estudio, estuvo controlada principalmente por la radiación UV-B, aunque también estuvo influenciada por la disponibilidad de recursos (bacterias). La escasa presencia de mixótrofos en este estudio durante gran parte de la estación libre de hielo, descarta que el control por depredación mixotrófica (Medina-Sánchez et al. 2004) sea el único mecanismo responsable del escaso desarrollo de la comunidad bacteriana, que podría deberse a la existencia de controles abióticos o bióticos (Carrillo et al. 2006). A partir de nuestros resultados en el lago de La Caldera no podemos determinar el tipo de control que restringe a las bacterias. Así, aunque la relación entre producción bacteriana y variables como la biomasa algal o la razón alga:bacteria indica que las bacterias dependen para su desarrollo del flujo de carbono procedente de las algas, no se detectó un control bacteriano por comensalismo ya que la PB no estuvo directamente relacionada con la tasa de excreción de C de origen fotosintético. Por ello, analizamos experimentalmente la capacidad de control de los factores abióticos y bióticos que potencialmente podrían estar detrás del escaso desarrollo de la comunidad bacteriana en este ecosistema. En relación al efecto de factores abióticos, algunos estudios realizados en ecosistemas de aguas claras tanto marinos (Aas et al. 1996) como en lagos de alta montaña (Carrillo et al. 2002, Medina-Sánchez et al. 2002), han puesto de manifiesto que la exposición a la radiación solar completa ejerce un efecto neto estimulador sobre la producción bacteriana. Ante un futuro escenario de cambio global con un aumento de los flujos de radiación UV llegando a la superficie terrestre y con un incremento en las entradas de nutrientes en forma de aerosoles procedentes del desierto del Sahara, nosotros planteamos la hipótesis de que las entradas de nutrientes estimularían el efecto positivo de la exposición de las bacterias a la radiación solar completa. Los resultados confirmaron nuestra hipótesis sobre una escala temporal media (semanas), con un efecto interactivo sinérgico positivo UVR × P sobre la comunidad bacteriana en parámetros funcionales (producción). Este efecto sobre PB se trasladó con menos intensidad a la abundancia de bacterias en forma de un antagonismo UVR × P (la adición de ¿40 µg P L-1 suprime el efecto estimulador de UVR sobre la abundancia bacteriana) debido al sorprendente estímulo de los demás componentes del bucle microbiano heterotrófico, virus y ciliados, que constituyen un control biótico por lisis y depredación, respectivamente, de las nuevas células bacterianas que se estaban generando. Adicionalmente al control por depredación, se evidenció un control biótico de las bacterias generado por la competencia con la comunidad algal. Así, tras la entrada de nutrientes, el conjunto del bucle microbiano heterotrófico se desarrolló con mucha menos intensidad que la comunidad algal (sobre variables estructurales y funcionales), como consecuencia de la ventaja competitiva de las algas en la captación de P, que a su vez determinó el gran desarrollo algal tras el agotamiento de los nutrientes en el medio. Interesantemente, ante fuertes entradas de nutrientes (¿60 µg P L-1), la intensidad de la respuesta de los organismos del bucle microbiano heterotrófico (producción bacteriana, abundancia de ciliados) disminuyó drásticamente frente a los factores abióticos (UVR y P). Este conjunto de resultados implica: i) Que la abundancia de bacterias en el lago de La Caldera está controlada principalmente por factores bióticos, los cuales limitan su respuesta frente a factores físicos. ii) Que la comunidad microbiana heterotrófica en este ecosistema está bien adaptada a los altos flujos de radiación UV a los que está sometida de forma natural. iii) Que la UVR puede llegar a suponer una ventaja para las bacterias, presumiblemente porque ésta puede favorecer la presencia de un carbono de origen fotosintético más fácilmente asimilable por las mismas. iv) Que los efectos de los pulsos de nutrientes sobre el bucle microbiano sólo se manifiestan mientras existe disponibilidad de nutrientes limitantes en el medio, desapareciendo inmediatamente tras su agotamiento. v) La existencia de un umbral de entradas de nutrientes (¿60 µg P L-1) a partir del cual no resultan beneficiados los organismos del bucle microbiano, y que está relacionado con su respuesta unimodal al gradiente de entradas de P. En resumen, los controles bióticos sobre la comunidad bacteriana evidenciados en nuestros resultados (lisis viral, depredación por microheterótrofos y competencia con autotrofos por nutrientes limitantes pulsados), podrían ser los responsables de la desviación de este ecosistema (y por extensión de otros ecosistemas de aguas claras con altos flujos de UVR) respecto a la tendencia general del predominio del bucle microbiano en condiciones oligotróficas.