Microbial ecology in saline wetlandsnitrogen, flamingos and drought as drivers

Resumen

Los humedales son ecosistemas con valor ecológico por su gran capacidad para reducir la carga externa de nutrientes y por actuar como sumideros de carbono (Verhoeven et al. 2006; Li et al. 2017). Sin embargo, esta capacidad de los humedales de mantener la calidad del agua reduciendo la carga de nitrógeno y propiciando el secuestro de carbono se está viendo afectada negativamente debido al exceso de nutrientes procedentes sobre todo de la agricultura y la urbanización del territorio llevando al sistema Tierra a sus límites planetarios (Steffen et al. 2015). Entre ellos, los humedales salinos representan aproximadamente el 44% del volumen total de las aguas continentales y un 23% de la superficie lacustre (Messager et al. 2016). Los humedales salinos los clasificamos en sistemas endorreicos (aguas atalasohalinas) y en lagunas costeras y marismas (aguas de talasohalinas). A pesar de esta prevalencia global de los humedales salinos y de su gran importancia a nivel biogeoquímico, su ecología microbiana ha recibido poca atención en comparación con los ecosistemas de agua dulce (Hahn 2006). En esta tesis nos hemos centrado en el estudio de la ecología microbiana en humedales salinos ubicados en la región Mediterránea incluyendo un amplio gradiente de salinidad desde aguas oligosalinas a hipersalinas. Hemos seleccionado nueve complejos de humedales costeros a lo largo de la cuenca Mediterránea desde las Marismas de Odiel en Huelva (España) por occidente hasta las salinas de Sfax (Túnez) por oriente, y la laguna de Fuente de Piedra, localizada al sur de España, como sistema endorreico. Estos humedales salinos se caracterizan por ser refugio, lugar de forrajeo y nidificación para numerosas aves acuáticas migratorias, en particular el flamenco (Rendón et al. 2001, Rendón-Martos et al. 2000, Green y Elmberg, 2014). En los humedales costeros, los máximos de producción heterotrófica de procariotas y de abundancia de cianobacterias fueron observados en las aguas eusalinas. La variable predictora de la producción heterotrófica de arqueas (medida como incorporación de 3H-leucina en proteínas) fue la concentración de nitrógeno total disuelto. Por el contrario, la producción heterotrófica bacteriana mostró una correlación negativa con el nitrógeno disuelto total. Sin embargo, esta relación inversa probablemente vino mediada por los virus que estuvieron negativamente relacionados con la producción heterotrófica de bacterias. No hubo una correlación entre producción heterotrófica de arqueas y la abundancia de virus. Hemos observado que los humedales costeros muestran valores de producción heterotrófica de procariotas más elevados que la laguna de Fuente de Piedra. El fósforo parece ser el factor limitante en el crecimiento de los procariotas heterótrofos en esta laguna, alcanzado el máximo de producción y de abundancia heterotrófica en las aguas eusalinas acoplado a la dinámica de los flamencos. Para estudiar en profundidad este efecto, analizamos el impacto de las de las altas densidades de flamencos tanto sobre la dinámica de nutrientes como sobre la dinámica microbiana en la laguna de Fuente de Piedra durante un año hidrológico húmedo y otro año seco. Finalmente, determinamos experimentalmente los efectos de la adición de guano procedente de flamencos sobre el crecimiento de los procariotas heterotróficos. La concentración de carbono orgánico disuelto y nitrógeno total en la laguna fueron 2-3 veces más elevada durante el año seco y se relacionaron positivamente con la salinidad. Por otro lado, la dinámica poblacional de los flamencos estuvo acoplada a la producción heterotrófica de procariotas, lo que desencadenó un efecto en cascada incrementando la abundancia de procariotas, la abundancia de virus y, finalmente, de nitrógeno disuelto. El estímulo de los procariotas heterotróficos se asoció con entradas de fósforo soluble liberado desde el sedimento por la bioturbación de los flamencos dentro de la laguna durante su alimentación y vadeo. Los experimentos de adición de guano confirmaron la limitación de P de los procariotas heterotróficos de esta laguna endorreica. Este estudio demuestra que la actividad microbiana en este humedal endorreico probablemente se ve limitada por la disponibilidad de fósforo soluble que, en última instancia, depende de la abundancia de flamencos. Por otro lado, a nivel ecosistémico, las condiciones meteorológicas (evaporación vs. precipitación) fueron determinantes en la dinámica de nutrientes y en la dinámica microbiana de la laguna de Fuente de Piedra. De hecho, la sequía en humedales endorreicos puede acortar el hidroperiodo debido a una elevada tasa de evaporación, afectando al nivel de agua de la laguna y, en última instancia, al área de inundación con importantes implicaciones para la diversidad de especies. Hemos explorado los efectos de los cambios en el área de inundación de la laguna de Fuente de Piedra, la salinidad y la población de flamencos sobre la riqueza, diversidad y composición de la comunidad bacteriana, incluyendo tanto las de vida libre como las adheridas a partículas. Los análisis estadísticos indicaron que el mejor predictor de la comunidad bacteriana era el área de la laguna. Se observó una disminución de la riqueza y diversidad bacteriana, en términos de OTUs observados y del índice de Shannon. También se apreció un cambio en la composición durante los dos años hidrológicos (beta diversidad temporal) como resultado de la reducción del área de la laguna durante el año seco. Este efecto fue consistente tanto para las bacterias de vida libre como para las adheridas a partículas, aunque la magnitud del impacto fue mayor en las bacterias de vida libre. Probablemente las bacterias de vida libre se vean más afectadas por factores externos ambientales, mientras que la dinámica de las bacterias adheridas a partículas podrían estar más vinculada a su propia organización dentro de las biopelículas. De hecho, observamos que la riqueza, diversidad y tasa de renovación de las bacterias adheridas a partículas fue mayor que su equivalente con estilo de vida libre, independientemente del año húmedo o seco. Estos hallazgos tienen un interés debido a las predicciones de sequías severas, como consecuencias del cambio climático, que probablemente conducirán a una salinización generalizada de los humedales (Herbert et al. 2015) y posterior desecación (Wurtsbaugh et al. 2017; Wang et al. 2018). En general, hemos observado que la dinámica de los procariotas heterótrofos es completamente diferente en los humedales costeros y en un sistema endorreico como la laguna de Fuente de Piedra. La concentración de nitrógeno resulta clave en humedales costeros, mientras que la reducción del área de inundación resulta determinante de la riqueza, diversidad y composición de las bacterias en períodos de sequía en la laguna de Fuente de Piedra con posibles efectos sobre sus servicios ecosistémicos. References Green, A.J., Elmberg, J. (2014). Ecosystem services provided by waterbirds. Biol. Rev. 89, 105–122. Hahn MW. (2006). The microbial diversity of inland waters. Current Opinion in Biotechnology 17: 256-261.
 Herbert, E.R., P. Boon, A.J. Burgin, S.C. Neubauer, R.B. Franklin, M. Ardón, K.N. Hopfensperger, L.P.M. Lamers, et al. 2015. A global perspective on wetland salinization: Ecological consequences of a growing threat to freshwater wetlands. Ecosphere 6: 1–43. Li Y, Zhang C, Wang N, Han Q, Zhang X, Liu Y, Xu L, Ye W. (2017). Substantial inorganic carbon sink in closed drainage basins globally. Nat Geosci 10:501–506. Messager, M. L. Mathis Lo ̈ıc Messager, Bernhard Lehner, Gu ̈nther Grill, Irena Nedeva & Oliver Schmitt. (2016). Estimating the volume and age of water stored in global lakes using a geo-statistical approach. Nat. Commun. 7, 13603
doi: 10.1038/ncomms13603. Rendón-Martos M, Vargas JM, Rendón MA, Garrido A, Ramírez JM (2000). Nocturnal movements of breeding greater flamingos in Spain. Waterbirds 23(Special Publ. 1):9–19. Rendón, M.A., Garrido, A., Ramírez, J.M., Rendón-Martos, M. & Amat, J.A. (2001). Despotic establishment of breeding colonies of greater flamingos, Phoenicopterus ruber, in southern Spain. Behavioral Ecology and Sociobiology, 50, 55–60. Steffen, W., Richardson, K., Rockström, J., Cornell, S.E., Fetzer, I., Bennett, E.M., Biggs, R., Carpenter, S.R., De Vries, W., De Wit, C.A., Folke, C., Gerten, D., Heinke, J., Mace, G.M., Persson, L.M., Ramanathan, V., Reyers, B. and Sörlin, S. (2015). Planetary boundaries: guiding human development on a changing planet. Science, 347, doi 10.1126/science.1259855. Wang, J., Song, C., Reager, J.T., Yao, F., Famiglietti, J.S., Sheng, Y., MacDonald, G.M., Brun, F., Schmied, H.M., Marston, R.A., Wada, Y., 2018. Recent global decline in endorheic basin water storages. Nat. Geosci. 11, 926–932 Wurtsbaugh WA, Miller C, Null SE, DeRose RJ, Wilcock P, Hahnenberger M, Howe F, Moore J. (2017). Decline of the world's saline lakes. Nat Geosci 10:816–821. https://doi.org/10.1038/NGEO3052.