Ecología trófica de tres especies de serpientes de cascabel en Méxicocrotalus aquilus, crotalus polystictus y crotalus willardi

Resumen

La ecología trófica se define como el estudio de la estructura de las relaciones alimenticias entre los organismos y el ecosistema. Comprender el mecanismo y funcionamiento que implican lograr una dieta y la obtención de energía óptimas, así como el balance entre los costos y beneficios de la alimentación es básico para entender la demografía poblacional. Entre los aspectos que dictan los parámetros básicos que componen la ecología trófica se cuentan el tipo de presa y los mecanismos para conseguirla. Estos son de primordial importancia para un organismo por ser la fuente energética (beneficio) de la que dependen supervivencia, crecimiento y reproducción de los individuos. La búsqueda, captura, manejo, ingesta y asimilación de las presas, son por otro lado componentes que presentan un coste para los depredadores en términos de energía. Igualmente, estas actividades aumentan el riesgo a ser atacado por otros animales o por la misma presa, y pueden limitar alguna de las otras actividades que el animal desarrolla comúnmente. Los ofidios son un modelo para el estudio de la ecología trófica. Su condición de organismos ectotermos, la falta de extremidades, cuerpo alargado, así como las limitaciones y modificaciones morfológicas de la cabeza y maxilares que les obligan a consumir presas enteras, hacen de los ofidios un grupo interesante para el estudio de éste aspecto de la historia natural de los organismos. Sin embargo, los hábitos alimentarios en ofidios permanecen aún poco explorados, y las serpientes de cascabel mexicanas no son una excepción a esa ausencia de información. México posee 34 de las 37 especies del género Crotalus, y la información básica sobre historia natural, ecología, taxonomía y distribución para algunas especies, en especial para las endémicas, es inexistente; los estudios que analizan hábitos alimenticios de serpientes de cascabel mexicanas incluyen tan solo a 17 de las 34 especies que se encuentran en el país. México es un país que actualmente tiene grandes extensiones de tierra modificadas para la agricultura, lo que ha obligado a las serpientes y a otros animales a ocupar pequeños parches de pastizal, matorral o bosque, cada vez más dispersos y pequeños. Esto provoca que los ofidios tengan una distribución muy fragmentada, lo que incrementa aún más su vulnerabilidad a la extinción. La importancia de la ecología de la alimentación como fuerza motriz de la vida de un organismo, la falta de estudios sobre historia natural y especialmente sobre dieta alimentaria en serpientes de cascabel mexicanas, así como la explosión demográfica humana, con la consecuente pérdida de hábitats en el país, hicieron que se enfocara ésta tesis doctoral al estudio de la ecología trófica en serpientes de cascabel en México. Concretamente sobre serpientes endémicas de la zona central del país, en el Estado de México, por ser una de las zonas más explotadas y en creciente aumento demográfico humano del territorio nacional, pero que aún cuenta con buenas poblaciones de siete especies de serpientes de cascabel. El objetivo general de éste trabajo es aumentar el conocimiento que se tiene sobre la ecología de la alimentación en serpientes de cascabel de México mediante un robusto análisis de la dieta de tres especies, dos de ellas endémicas y que habitan el centro del país, Crotalus aquilus y Crotalus polystictus, y otra, Crotalus willardi, que habita el norte del país, en los estados de Chihuahua y Sonora. El conocimiento de la ecología trófica de estos tres crótalos es cuasi inexistente, con la excepción de estudios en las poblaciones de C. willardi de los Estados Unidos de América (US). Todo el estudio se basa inicialmente en el trabajo de campo desarrollado durante los años 2003 a 2010. El trabajo de campo consistió en la búsqueda activa de serpientes en las zonas de estudio seleccionadas. En Sierra San Luís, se buscaban ejemplares de Crotalus willardi durante ocho horas diarias, cuatro por la mañana y cuatro por la tarde. En el Estado de México, el trabajo de campo era matinal y duraba entre dos y cuatro horas diarias. Cuando se encontraba una serpiente, se registraba la posición de captura para su posterior liberación. En el laboratorio, todas las serpientes fueron anestesiadas, sexadas, pesadas y medidas. Cada serpiente fue marcada permanentemente con una capsula inyectada subcutáneamente (Passive Integrated Transponder). Cada animal fue palpado para determinar, en el caso de hembras, su gravidez, y en ambos sexos, la presencia de bolos de alimento. En los casos de gravidez o presencia de alimento en el tracto digestivo, los ejemplares fueron mantenidos en cautividad en espera del depósito de heces y/o el momento del parto para registrar el comportamiento caníbal de las madres. Las muestras fecales fueron preservadas en etanol al 96% para la posterior identificación de los restos encontrados. En el primer capítulo dedicado a resultados (Capítulo IV), observamos en el caso de C. willardi que los adultos son generalistas, a diferencia de otras serpientes de cascabel similares en tamaño y con las que es sintópica, como Crotalus lepidus. No mostró diferencias en el consumo de presas entre sexos y se registró cambio ontogenético en el tamaño de presas siguiendo un patrón de tipo “ontogenetic telescope”, donde las serpientes adultas consumen presas de mayor tamaño que los juveniles, pero continúan haciendo uso de presas pequeñas, como lagartijas y ciempiés. La comparación de dietas entre poblaciones mexicanas y de US mostró que las primeras consumen más aves. Esta variabilidad en la dieta debería explicarse por la disponibilidad de presas dentro de cada población. La plasticidad en el consumo de diversos tipos de presas sugiere que C. willardi no debiera ser muy vulnerable a cambios en la disponibilidad de presas. En el Capítulo V se estudió la dieta de C. polystictus y se detectó que, a diferencia de otras serpientes de cascabel con similar talla que consumen presas ectotermas cuando son juveniles y endotermas cuando son adultos, ésta especie principalmente se alimenta de mamíferos pequeños durante todo su ciclo de vida. Un resultado sorprendente para un vipérido y aún más para una serpiente de cascabel, animales que se han considerado comúnmente cazadores al acecho, es que C. polystictus hace uso de la estrategia de búsqueda activa de presas en los túneles usados por roedores; ocasionalmente también utiliza el acecho como método para apresar. Se observó que C. polystictus presentaba cambio ontogenético en el tamaño de presa, relacionado con las limitaciones debidas a la capacidad de las serpientes para tragar presas enteras; conforme aumentaba el tamaño de las serpientes aumentaba el consumo de presas de mayor tamaño y decrecía el consumo de presas pequeñas. Se observó que C. polystictus presentaba variación en la dieta entre diferentes localidades de estudio, y también diferencias entre años. La variación interanual en la dieta, algo poco explorado en la literatura debido a la dificultad de obtener tamaños de muestra adecuados, se debe a los cambios interanuales en la disponibilidad de presas. En el Capítulo VI se estudió la dieta de C. aquilus y se detectó que los juveniles de ésta especie consumían tanto mamíferos pequeños como lagartijas. Se observó cambio ontogenético en el tamaño de presa, con un aumento del tamaño de las presas conforme aumentaba el tamaño de las serpientes; este proceso está relacionado con las limitaciones debidas a la capacidad de las serpientes para tragar presas enteras. Crotalus aquilus hace uso de la estrategia de forrajeo al acecho, aunque ocasionalmente también utiliza búsqueda activa de presas. Presenta una tasa de ofidiofagia muy elevada en relación a lo publicado para otras serpientes de cascabel. Se observó dimorfismo sexual en la longitud del cuerpo, aunque la dieta no reflejó diferencias relacionadas con el sexo. En el Capítulo VII se estudió el dimorfismo sexual en el tamaño y la forma del cuerpo en C. polystictus y su relación con la ecología trófica. En un estudio de ecología de la alimentación, el dimorfismo sexual puede ser indicador de un diferente uso y reparto de recursos según sexos, y podría también reflejar diferencias en el uso de nicho espacial entre los dos sexos de una especie. Las serpientes son depredadores limitados por la forma alargada del cuerpo y el tamaño de la cabeza, características que sirven como perfectos indicadores del tamaño y forma de presa que las serpientes pueden consumir. En éste estudió se registró dimorfismo sexual en el tamaño corporal (longitud hocico-cloaca), y en el tamaño y forma de la cabeza. Tanto machos como hembras adultos se alimentaban predominantemente de ratones, aunque los machos hacían mayor uso de otros mamíferos de mayor tamaño, como conejos o ardillas. Estas diferencias en la dieta se corresponden con el dimorfismo en la cabeza y tamaño corporal de la especie, mostrando una evidente divergencia intersexual en el nicho trófico en esta población. Las diferencias sexuales observadas tanto de dieta como del tamaño y forma de la cabeza, están relacionadas con diferentes presiones de selección en cada sexo derivadas de diferencias morfológicas preexistentes y no por un cambio de esos caracteres para reducir la competencia intersexual en los recursos tróficos. En el Capítulo VIII se estudió el canibalismo en C. polystictus. Dentro de la ecología de la alimentación en serpientes, hay varios comportamientos que aun siendo poco frecuentes, son de elevado interés, como el consumo de carroña, la ofidiofagia y el canibalismo. Recientemente se han realizado algunos estudios sobre el canibalismo materno. Las hembras de vertebrados en general y de ofidios en particular frecuentemente ingieren óvulos, huevos no fecundados o que no terminaron de desarrollarse, o neonatos que nacen muertos. Hay dos hipótesis que han sido propuestas para explicar éste particular comportamiento en hembras postparto: (1) como una forma de cuidado parental, y (2) para reciclar la energía gastada en el evento reproductivo y facilitar la recuperación materna. En este capítulo se presenta la primera descripción cuantitativa de canibalismo materno de hembras postparto en serpientes de cascabel. El estudio mostró que el consumo de elementos no viables (óvulos no fértiles y animales que no llegaron a completar el desarrollo) tras el parto otorgaba beneficios energéticos a las hembras postparto. Dichos beneficios eran mayores cuando una larga proporción de las crías eran no viables, mientras que la presión caníbal fue mayor cuando los partos se producían hacia el final de la temporada reproductora, ya que cuando más tarde la hembra tenía el parto, menor era el tiempo que tendría de alimentarse y prepararse para el siguiente evento reproductivo. Los resultados apoyan la hipótesis basada en la recuperación materna sobre la hipótesis de cuidado parental. En el capítulo IX se presentan la Discusión General y las Conclusiones, resumiendo el conjunto de los cinco capítulos de resultados y discutiendo las diferencias en la dieta de los tres crótalos comparado con dietas previamente descritas para serpientes de cascabel. También se analizan los comportamientos alimenticios singulares, como el canibalismo materno no descrito en serpientes de cascabel, así como la importancia de la morfología en el estudio de la variación ontogénica y de las diferencias sexuales en la dieta de los ofidios. Conocer la dieta de las especies es la base para entender la ecología de la alimentación. Saber si se presentan variaciones sexuales, ontogenéticas, geográficas o anuales, pueden resultar de mucha ayuda para elaborar medidas de conservación y protección a este grupo de ofidios, especialmente en zonas del centro de México, que albergan elevada endemicidad, y que están sujetas a un drástico crecimiento demográfico humano y una acelerada transformación del hábitat, dando como resultado hábitats fragmentados.