Erysimum mediohispanicum at the evolutionary crossroadphylogrography, phenotype, and pollinators

Resumen

Las interacciones entre plantas y polinizadores, además de depender de una gran variedad de factores, pueden tener importantes consecuencias evolutivas. Debido a que los polinizadores muestran patrones de preferencia ante determinados rasgos fenotípicos, dichos caracteres influyen en el tipo y la frecuencia de polinizadores que visitan la planta. De esta manera, es esperable que esos rasgos sean seleccionados, dándose un proceso de coevolución que reducirá las varianzas fenotípicas para ajustar las morfologías florales y la de sus principales especies de polinizadores. Este proceso puede desembocar en una especialización de la interacción, haciendo que un número muy reducido de visitantes florales se encarguen de la polinización de la planta. Sin embargo, existen en la naturaleza plantas que son visitadas por un número muy elevado de polinizadores, cada uno con preferencias, patrones de forrajeo y morfologías diferentes, e incluso contrarias. Como consecuencia, es difícil predecir la influencia de los polinizadores en la evolución fenotípica de estas especies de plantas generalistas. La interacción entre plantas y polinizadores no sólo influye en las características fenotípicas de ambos, sino que también puede repercutir en la composición genética de las poblaciones de plantas. Sin embargo, el conocimiento que se tiene sobre la importancia relativa de los polinizadores con respecto al resto de factores que determinan la evolución de las especies de plantas es muy limitado. En la presente Tesis Doctoral abordamos el estudio de esta cuestión, utilizando como sistema de estudio Erysimum mediohispanicum, una planta herbácea mediterránea, endémica de la Península Ibérica y extremadamente generalista en cuanto al número de especies de polinizadores que la visitan. E. mediohispanicum pertenece a un grupo especialmente conflictivo en cuanto a su taxonomía, debido a su origen reciente y a la existencia de flujo génico con otras especies cercanas. En nuestro estudio hemos obtenido información de un total de 56 poblaciones de E. mediohispanicum para inferir los patrones filogeográficos y la estructuración genética de la especie. Además, para cada población hemos descrito la diversidad genética y el gremio de polinizadores, así como la media y la varianza de algunos rasgos fenotípicos involucrados en la interacción entre plantas y polinizadores. Nuestro diseño de muestreo comprende la distribución completa de la especie, que incluye poblaciones diploides (principalmente en Sierra Nevada) e hipotetraploides (en Cazorla y el noreste peninsular). Aunque hemos encontrado rasgos que difieren significativamente entre citotipos, ambos mostraron interacciones similares con los polinizadores. Para obtener los patrones filogeográficos de la especie hemos analizado la secuencia de una región plastidial que presenta una frecuencia muy alta de inserciones y deleciones (indels) en crucíferas. Aunque este tipo de mutaciones hacen que la región sea altamente variable, el uso de la misma para las inferencias filogenética y filogeográfica es limitado. Esto se debe a los problemas asociados a la interpretación de la información evolutiva contenida en los indels. En esta Tesis Doctoral describimos un procedimiento general para extraer e interpretar dicha información y hemos implementado el método como un conjunto de funciones agrupadas en un paquete del lenguaje R. Dicho método consiste en la obtención de dos matrices de distancias, basadas respectivamente en el número de mutaciones observadas para indels y sustituciones. Ambas matrices pueden ser representadas por separado o combinarse para obtener una visión conjunta de la información proporcionada por ambos tipos de mutaciones. Debido a que nuestro objeto de estudio son poblaciones de la misma especie, entre las que es probable que exista flujo génico, hemos preferido representar las distancias evolutivas obtenidas mediante redes de percolación. De acuerdo al análisis filogeográfico, las poblaciones estudiadas se agrupan en cuatro linajes, cada uno con una ubicación geográfica bien delimitada que parece ser el resultado de múltiples eventos de dispersión. Las rutas de colonización compatibles con el conjunto de datos obtenidos sugieren que existió un primer flujo desde Sierra Nevada hacia el norte de la Península Ibérica, seguido de dos eventos norte-sur. El primero ha originado las poblaciones más próximas al litoral sureste, mientras que el segundo ha dejado su huella en las poblaciones del interior, desde la provincia de Soria hasta las Sierras de Cazorla, Segura y La Guillimona. Nuestro estudio remarca la complejidad de la historia filogeográfica de las plantas mediterráneas que habitan la Península Ibérica. Los múltiples eventos sucesivos de colonización, aislamiento y flujo génico hacen que las poblaciones de otras especies de Erysimum ibéricos estudiadas no constituyan unidades independientes, sino que se intercalen con las de E. mediohispanicum en función de su proximidad geográfica. Las poblaciones estudiadas fueron extremadamente diversas tanto en sus rasgos fenotípicos como en su composición genética y en ambos casos encontramos patrones de variación geográficos latitudinales y altitudinales. Nuestros resultados sugieren la existencia de relaciones significativas entre la variación de la forma de la corola y la diversidad de polinizadores de las poblaciones, lo que, a su vez, se correlaciona con la diversidad genética de la planta. La forma de la corola parece haber evolucionado siguiendo los patrones filogeográficos de la especie y hemos encontrado, además, que las poblaciones más parecidas en morfologías florales son también visitadas por polinizadores más similares. La presente Tesis Doctoral destaca la importancia del gremio de polinizadores en las propiedades genéticas y fenotípicas de las poblaciones de plantas, incluso en una especie tan generalista como E. mediohispanicum. Además, en ella hemos desarrollado marcadores microsatélites que pueden suponer un aporte importante para el estudio de las múltiples especies de Erysimum de la Península Ibérica. Por último, el método de obtención de información evolutiva a partir de indels supone una aportación generalizable no sólo a las crucíferas, sino a cualquier conjunto de organismos cuyas secuencias alineadas muestren una alta frecuencia de inserciones y deleciones.