Life history, nymphal feeding and secondary production of ephemeroptera and plecoptera from southern Iberian peninsula

Resumen

La presente Tesis Doctoral pretende ser una aportación al conocimiento de la biología ninfal de los efemerópteros (Ephemeroptera) y plecópteros (Plecoptera) del sur de la Península Ibérica. Durante los años que ha durado se han realizado diferentes tipos de trabajos encaminados a profundizar en determinados aspectos de la biología de estos insectos acuáticos, principalmente en lo relativo a sus ciclos de vida, crecimiento, relación de este con la temperatura, alimentación de las fases juveniles y productividad secundaria de las mismas. El primero de ellos (correspondiente al capítulo dos) se encaminó al estudio de cuatro taxa de efemerópteros [Serratella ignita (Poda, 1761), Serratella spinosa nevadensis (Alba-Tercedor, 1981), Alainites muticus (Linnaeus, 1758) y Baetis alpinus Pictet, 1843] y dos de plecópteros [Amphinemura triangularis (Ris, 1902) y Capnioneura mitis Despax, 1932] que poseían poblaciones en dos arroyos de alta montaña de Sierra Nevada (Granada, sur de la Península Ibérica) situados a diferentes altitudes (el arroyo Poqueira a 1540 m s.n.m. y el arroyo Válor a 1840 m sn.m.). Así pues, los regímenes de temperatura de ambos ríos diferían entre sí, y por tanto estos arroyos se mostraban como dos medios ideales para realizar un estudio sobre el efecto de la altitud, y por ende de la temperatura, en los ciclos de vida de dichas especies. De igual modo se estudió la alimentación de todas las especies en los diferentes medios. Así pues encontramos que, en el caso de S. ignita y S. spinosa nevadensis, los ciclos se veían alterados en relación a su duración y fenología, pero no en cuanto a su voltinismo, siendo en ambos arroyos univoltinos. En el caso de A. muticus la población del arroyo Poqueira fue univoltina, mientras que la del arroyo Válor fue bivoltina. Las poblaciones de B. alpinus se comportaron de forma opuesta, la del arroyo Poqueira con un ciclo bivoltino y la del arroyo Válor con uno univoltino. En el caso de los plecópteros, tal comparación no fue posible debido a que en el arroyo Poqueira, probablemente como consecuencia de la llegada masiva de limo, no se capturaron suficientes ninfas de los primeros estadíos como para sacar conclusiones. Se realizó, asimismo, un estudio de la influencia de la temperatura sobre el crecimiento (a partir de los grados-día acumulados por las ninfas durante su desarrollo). Esto se llevó a cabo tan sólo en aquellas poblaciones en las que se pudo calcular una cohorte media. En dos de los taxa estudiados, S. ignita y S. spinosa nevadensis, esta relación fue positiva. En A. triangularis se observó que existía crecimiento incluso en aquellos meses en los que la temperatura del arroyo fue cercana a los 0 ºC. En el caso de C. mitis hubo un importante período de crecimiento durante el otoño, coincidiendo con la entrada masiva de hojas en el arroyo, recurso importante en la dieta de esta especie. Con respecto a la alimentación de las poblaciones estudiadas, el detritus fue el componente mayoritario de su dieta, salvo en el caso de B. alpinus en el arroyo Poqueira, que se alimentó principalmente de diatomeas. Ambas poblaciones de C. mitis se alimentaron de detritus procedente de hojas fragmentadas, por lo que se comportaron principalmente como fragmentadoras. Existieron diferencias en las dietas de las poblaciones dependiendo del arroyo, así como cambios en relación con su tamaño. Esto muestra que el empleo de categorías a niveles supraespecíficos (en cuanto a tipos de alimentación o pertenencia a grupos funcionales se refiere) no es en muchas ocasiones adecuado, como tampoco lo es su extrapolación a otros niveles. Este capítulo ha sido previamente publicado con la siguiente referencia: López-Rodríguez, M.J., Tierno de Figueroa, J.M. y Aba-Tercedor, J. (2008). Life history and larval feeding of some species of Ephemeroptera and Plecoptera (Insecta) in the Sierra Nevada (Southern Iberian Peninsula). Hydrobiologia, 610(1): 277-295. En una fase más avanzada de la tesis nos planteamos el estudio de medios temporales, para lo cual escogimos un río estacional de Sierra Morena, el Río Despeñaperros (Jaén, sur de la Península Ibérica), del cual se conocía bastante bien su fauna macroinvertebrada, principalmente en lo relativo a los plecópteros. En él nos planteamos dos estudios principales, que después se convertirían en tres: el estudio de las especies de plecópteros supuestamente depredadoras (pertenecientes a la superfamilia Perloidea), y el estudio de aquellas detritívoras y/o fitófagas (representantes de la superfamilia Nemouroidea). El tercero de los estudios, y que corresponde al capítulo siete de la presente Tesis, fue el estudio comparativo de una especie de efemeróptero, S. ignita, que se encontraba en este río y en otro del que hablaremos más adelante. En el estudio de los plecópteros Perloidea del Río Despeñaperros (capítulo tres) escogimos tres especies, todas ellas pertenecientes a la familia Perlodidae y supuestamente depredadoras: Guadalgenus franzi (Aubert, 1963), Hemimelaena flaviventris (Pictet, 1842) e Isoperla curtata Navás, 1924. De esta última se desconocían las ninfas, por lo que fueron descritas previamente, descripción que aparece en el Apéndice I del capítulo tres, que está en prensa con la referencia siguiente: López-Rodríguez, M.J., Tierno de Figueroa, J.M. y Aba-Tercedor, J. (2008). Description of the nymph of Isoperla curtata Navás, 1924 (Insecta, Plecoptera). Zoologica Baetica, en prensa. Así pues, estudiamos su ciclo de vida, su alimentación, e incorporamos el estudio de la productividad secundaria, por ser esta un fiel reflejo de muchas otras características del ciclo de vida de las especies, tal y como el crecimiento, la dinámica poblacional, la adaptabilidad de la especie al medio, etc. Encontramos dos tipos principales de estrategias: la que presentaban H. flaviventris e I. curtata, que se trataba de un ciclo univoltino con período de vuelo primaveral corto justo antes de la sequía del río, y la que presentó G. franzi, que tenía un ciclo semivoltino, pasando el período de sequía en el estadío ninfal, y también con un período de vuelo primaveral corto. La estrategia presente en las dos primeras especies, a priori, parece ser la más adaptativa, por pasar el período de sequía en el estadío de huevo, que es más resistente a condiciones de desecación. Sin embargo, G. franzi también presentó una elevada adaptabilidad a este tipo de medios, haciendo frente a la falta de agua mediante el enterramiento en la zona hiporréica y, probablemente, mediante una quiescencia durante el desarrollo ninfal, puesto que el crecimiento fue nulo en este tiempo. Todo esto se vio apoyado por los resultados del estudio de la productividad secundaria de todas ellas, la cual fue bastante alta comparada con especies filogenéticamente cercanas tanto en ríos temporales como permanentes. Pero lo más sorprendente vino de la mano del estudio de su dieta ninfal. Como decíamos, estas especies han sido casi siempre catalogadas como depredadoras, generalización que se hace extensiva a la superfamilia Perloidea y, concretamente, a la familia Perlodidae. Sin embargo, nuestro estudio reveló que, de las tres, tan sólo H. flaviventris era una verdadera depredadora. Las otras dos especies fueron principalmente raspadoras, y se alimentaron principalmente de diatomeas, muy abundantes en el río. El componente animal de la dieta de I. curtata fue casi nulo, si bien en el caso de G. franzi sí se encontró en mayor porcentaje, pero siempre en menor medida que las diatomeas. Realizamos, asimismo, un estudio de la preferencia de presas por las distintas especies a lo largo de su desarrollo ninfal (aunque, por lo anteriormente dicho, en I. curtata este no fue significativo). En él hallamos que la mayoría de las veces preferían los dípteros Chironomidae, aunque dicha preferencia cambió a lo largo del desarrollo. De nuevo nuestros resultados ponen de manifiesto la falta de precisión de los modelos generales en relación a la alimentación, y su ineficacia en grupos supuestamente tan bien delimitados como son los depredadores. En el estudio sobre los plecópteros Nemouroidea (capítulo cuatro) analizamos los ciclos de vida, la alimentación ninfal y la productividad secundaria de dos taxa [Tyrrhenoleuctra sp. Consiglio, 1957) y Brachyptera vera cordubensis Berthélemy & Baena, 1984] que presentaron estrategias diferentes como adaptación al medio estacional. Su desarrollo ninfal tuvo lugar principalmente durante los meses de otoño e invierno, presentaron un ciclo de vida univoltino, y pasaron el período seco en diferentes estadíos. En el caso de Tyrrhenoleuctra sp., esto tuvo lugar durante la fase ninfal, muy probablemente mediante alguna forma de latencia. Esta población presentó un largo período de vuelo y una gran amplitud de tamaños durante todo su desarrollo, lo cual es típico de fauna de aguas temporales. Los huevos que pudimos obtener en el laboratorio eclosionaron casi instantáneamente tras la puesta, indicando un cierto grado de ovoviviparismo. De este modo pudimos describir la ninfa de primer estadío. Por otro lado, B. vera cordubensis probablemente pasó la época de sequía en forma de huevo, con una fase de latencia durante el desarrollo embrionario (probablemente de diapausa). Dicho desarrollo tuvo lugar muy rápidamente, concentrándose en los meses justo después de la llegada de agua al río. Esto se vio reflejado en la alta productividad de este taxón, así como de Tyrrhenoleuctra sp., y sobre todo en su alto reemplazo de biomasa (ratio productividad/biomasa de la cohorte media), ligeramente superior al valor máximo señalado para los invertebrados acuáticos). Al estudiar la dieta observamos que Tyrrhenoleuctra sp. ingería principalmente detritus, mientras que B. vera cordubensis se alimentaba principalmente de diatomeas, si bien en ambos casos consumían otros componentes de forma más o menos elevada. En este caso no se observaron grandes cambios en la dieta en relación al tamaño. Volviendo de nuevo a aguas permanentes, los estudios de la última fase de la tesis los llevamos a cabo en un río de Sierra de Huétor (Granada, sur de la Península Ibérica), el Río Fardes. El primero de ellos (capítulo cinco) se centró en dos especies de efemerópteros pertenecientes a la familia Leptophlebiidae [Habrophlebia eldae Jacob & Sartori, 1984 y Paraleptophlebia submarginata (Stephens, 1835)]. Estas especies presentaron un ciclo de vida parecido en duración, si bien desplazado en una con respecto a la otra. Así pues, en los meses en los que estaban presentes las ninfas de gran tamaño de una especie lo estaban las pequeñas de la otra. Al estudiar la alimentación observamos que, en ambas especies, las ninfas de pequeño tamaño se alimentaban principalmente de detritus, mientras que las más grandes incorporaban significativamente una mayor cantidad de materia orgánica particulada gruesa. Al estudiar su amplitud de nicho ecológico y su solapamiento de nicho en relación a la dieta pudimos constatar que la amplitud era muy pequeña en ambas especies y el solapamiento era casi total. Esta puede ser la razón de la segregación en la fenología de su ciclo, una cierta exclusión competitiva. Este hecho se vio reflejado también en su productividad secundaria, mucho mayor en P. submarginata, si bien esto está también en relación a su tamaño, bastante mayor y, por tanto, con mucha mayor biomasa. En este mismo río realizamos también un estudio de la biología ninfal de un plecóptero [Leuctra geniculata (Stephens, 1836)] y un efemeróptero [Ephemera danica Müller, 1764], ambos habitantes del medio intersticial con hábitos cavadores. La especie L. geniculata presenta una serie de expansiones en las antenas (las cuales la distinguen de las otras especies pertenecientes al género Leuctra) con las cuales se ayuda a la hora de cavar. Por su parte, E. danica construye pequeños túneles en los cuales se aloja y donde crea corrientes de agua mediante el movimiento de sus branquias. La primera presentó un ciclo de vida univoltino, con una emergencia más o menos sincrónica. El período de incubación del huevo fue más largo de lo anteriormente señalado por otros autores, y durante él se acumularon más grados-día que en estudios previos de esos mismo autores, por lo que es posible que existiera una diapausa embrionaria en esta población. En el caso de E. danica, el ciclo tardó unos 22 meses en completarse, tratándose por tanto de una población claramente semivoltina. El ciclo de esta especie ha sido estudiado por varios autores en distintas regiones, mostrándose relativamente variable en cuanto a su duración dependiendo de las condiciones ambientales. En el estudio de la alimentación ninfal de ambas especies se observó que el principal componente de sus dietas fue el detritus, si bien la materia orgánica particulada gruesa también tuvo una importante representación dentro de sus respectivas dietas. La productividad secundaria en las dos especies fue alta, ligeramente mayor en L. geniculata, lo cual apoya el hecho de que especies de grupos diferentes hagan un uso adecuado de un mismo hábitat, en este caso el medio intersticial. Para finalizar los estudios propiamente dichos, nos planteamos una investigación comparativa entre poblaciones de S. ignita del Río Fardes (de régimen permanente) y del Río Despeñaperros (de régimen estacional), para así poder sacar algunas conclusiones acerca de la influencia de la sequía sobre especies concretas. Este estudio lo planteamos en el marco de las posibles condiciones futuras que pueden acaecer en los medios dulceacuícolas de latitudes medias como consecuencia del cambio climático global en el que posiblemente estemos inmersos. A parte de aumentos de temperatura y cambios en los modelos atmosféricos globales y regionales, se prevé un cambio progresivo de medios acuáticos permanentes a temporales, como efecto de los cambios en los patrones de precipitaciones. Así pues, esto dos ríos se mostraban como los medios naturales perfectos para realizar un estudio comparativo en este sentido, por tratarse de dos medios fluviales con características físico-químicas bastante parecidas. De igual modo se compararon dichos datos con los procedentes de estudios anteriores en Sierra Nevada (capítulo dos). El ciclo de S. ignita en el río permanente duró sólo cuatro meses, con un crecimiento ninfal bastante rápido, mientras que en el río estacional su duración fue de cinco meses, con un largo período de desarrollo embrionario que, probablemente, sufrió una fase de diapausa. Durante este período las ninfas acumularon aproximadamente la misma cantidad de grados-día. En ambos casos se alimentaron principalmente de detritus, si bien en la población del Río Despeñaperros las diatomeas también fueron un importante componente de la dieta de la especie, aunque detectamos cambios en relación al tamaño. La productividad y biomasa fueron mayores en la población del río permanente, si bien en la del río estacional también fue muy elevada, lo cual indica una alta adaptabilidad de la especie a ambos ambientes. Estos resultados muestran que, para especies como S. ignita, existe toda una serie de características especialmente favorables a la hora de habitar ambientes más o menos inhóspitos como lo pueden ser las aguas temporales, tal y como la existencia de una diapausa embrionaria y un período de incubación largo, un desarrollo ninfal corto, etc., lo cual podría hacer que, en el caso de que dichas especies se vieran sometidas a estas supuestas condiciones futuras de mayor sequía, estas se vieran favorecidas en detrimento de algunas otras más estenoicas. Por último, a partir de los resultados obtenidos a lo largo de estos años de duración de la Tesis, hemos realizado una discusión general de los mismos (capítulo ocho) y hemos recogido una serie de conclusiones que se pueden extraer de una visión integral de los mismos (capítulo nueve). Como Anexo a la Tesis presentamos los datos preliminares de efemerópteros y plecópteros del proyecto en el cual se enmarca la misma (Euro-Limpacs, an Integrated Project addressing the impact of climate change on European freshwater ecosystems, GOCE-CT-2003-505540), los cuales han sido expuestos tan sólo como resultados, sin pararnos a discutirlos por tratarse de datos puntuales, de fuentes muy diversas y obtenidos a partir de estudios de dispar rigor y profundidad, muchas veces encaminados a otros fines. Asimismo se adjuntan sendas listas de referencias bibliográficas recopiladas para tal fin.