Señalización y respuestas evolutivas a ambientes bacterianos en avesel caso del estornino negro (Sturnus unicolor)

Resumen

Los animales se enfrentan diariamente a la necesidad de tomar decisiones tales como elegir el alimento, con quien reproducirse, o donde criar; decisiones que repercutirán en su eficacia biológica y que, al menos en parte, vienen moduladas por información que reciben del ambiente que los rodea, incluida aquella proveniente de pistas y señales emitidas por otros organismos. Las señales se emiten en contextos de comunicación social y son beneficiosas tanto para el emisor como para el receptor, mientas que la información proporcionada inadvertidamente por las pistas sólo acarrea beneficios al receptor. En ambos casos, la recepción de estas informaciones por organismos no deseados puede tener efectos negativos importantes sobre los emisores y, por tanto, sobre la evolución de los caracteres implicados. En los últimos años se ha destacado el posible papel de los microorganismos en contextos de comunicación. Las bacterias, están en continua interacción con los animales, y son, por ejemplo, responsables de muchos de los volátiles utilizados por los animales en comunicaciones químicas, o de graves enfermedades que en algunos casos pueden llegar a provocar la muerte. Por tanto, en un contexto de comunicación, se podría promover la evolución de señales y comportamientos orientados a indicar la capacidad de los individuos de hacer frente a los microorganismos. Las bacterias patógenas no sólo afectan directa o indirectamente a las perspectivas de supervivencia de los organismos, sino que también podrían limitar la evolución de determinados rasgos que, como los ornamentos sexuales, impliquen por ejemplo un aumento de hormonas inmunosupresoras que, a su vez, aumentan la probabilidad de infecciones bacterianas. Entender la evolución de pistas y de señales, y por tanto las presiones selectivas que pueden haber favorecido, mantenido, o restringido su desarrollo, es esencial para entender el funcionamiento de estos rasgos en particular, y de la comunicación animal en general. En este contexto de información y comunicación mediado por microorganismos se enmarcan los principales objetivos de la tesis. Trabajamos principalmente sobre distintas pistas y señales del estornino negro (Sturnus unicolor), directa o indirectamente relacionadas con microorganismos, en contextos de parasitismo, depredación y comunicación social, incluida la sexual. Concretamente, estudiamos experimentalmente (i) el uso de pistas visuales de ectoparasitos en nidos de estornino por hembras parasitas de cría en la elección de nidos hospedadores (capítulo 1), y (ii) el uso de pistas químicas, asociadas a la rotura de sacos fecales de pollos de estornino en sus nidos, por depredadores y parásitos (capítulo 2). También, (iii) comprobamos la relación entre coloraciones de caracteres sexuales secundarios (pico, plumas y patas) y diferentes rasgos relacionados con las defensas antimicrobianas y éxito reproductivo en hembras (capítulo 3), y nos planteamos (iv) poner de manifiesto variaciones inter-especificas en las características de las plumas de distintas especies relativas al estado de degradación y a su susceptibilidad a la degradación bacteriana (capítulo 4). Por último, (v) estudiamos experimentalmente la relación entre un carácter sexual (la longitud de las plumas de la garganta de estorninos) e indicadores de calidad fenotípica o genética (la longitud y dinámica de los telómeros) (capítulo 5), y (vi) entre dos caracteres sexuales secundarios (longitud de las plumas de la garganta y color del pico de machos de estornino) en un marco teórico de señales múltiples (capitulo 6). Nuestros resultados mostraron que la existencia de motas experimentales en los huevos de estornino, simulando las producidas por el ectoparásito Carnus hemapterus – pistas indicativas del nivel de infestación por ectoparásitos –, afectó a la elección de nidos por hembras conespecíficas parásitas de cría. Estas prefirieron como nidos hospedadores aquellos en los que se eliminaban las motas de los huevos que, en condiciones naturales, serían aquellos en los que sus hijos experimentarían un bajo riesgo de ectoparasitismo. También relacionado con pistas, pero en este caso mediadas por microorganismos, mostramos que la rotura experimental de sacos fecales producía un aumento en la carga bacteriana de los nidos que afectó negativamente al crecimiento de los pollos y positivamente a la probabilidad de depredación y, no significativamente, a la de ectoparasitismo. Estos resultados sugieren que comportamientos asociados a la retirada de excrementos de los nidos han evolucionado, al menos en parte, para evitar los efectos negativos de bacterias patógenas y de pistas que faciliten la detección del nido por depredadores y ectoparásitos. El estudio comparativo de plumas y ambientes bacterianos de 16 especies de aves, puso de manifiesto diferencias inter-específicas en los ambientes bacterianos de los nidos que covariaron con diferencias inter-específicas en susceptibilidad de las plumas a la degradación por bacterias queratinolíticas, y también con el deterioro de las plumas analizadas. Varias características de algunas plumas de distintas especies de aves, como son la coloración, el diseño y la longitud, actúan como señales en distintos contextos sociales y, por tanto, estos resultados evidencian que los ambientes bacterianos podrían determinar la integridad de las plumas y su capacidad de resistir la degradación bacteriana, así como influir en la información que pudieran transmitir en escenarios de comunicación. En cuanto a los objetivos relacionados con el funcionamiento de señales en contextos de comunicación social y sexual, encontramos que la capacidad antimicrobiana del plasma mediada por anticuerpos naturales, y de la secreción uropigial de hembras de estorninos, se relacionó positivamente con la coloración de sus tegumentos (plumas, pico y patas) durante el período de apareamiento, pero no durante la reproducción. Por tanto, esos resultados sugieren que esas coloraciones podrían actuar como señales sexuales de hembras en época de emparejamiento. Además, con respecto a la longitud de las plumas sexuales de la garganta de los machos de estornino, nuestros resultados mostraron una relación negativa con indicadores de la calidad individual y de la esperanza de vida de los animales (longitud y la tasa de deterioro de los telómeros un año después de la medida de las plumas y/o experimento). Sin embargo, al considerar la longitud de las plumas después de una manipulación de acortamiento, esta asociación desaparecía, sugiriendo que las asociaciones no se debían a un efecto directo de la longitud de las plumas. La edad podría explicar las relaciones encontradas ya que machos más viejos tendrían telómeros más cortos y plumas de la garganta más largas. El experimento de acortar plumas produjo cambios significativos en la coloración de la base del pico al año siguiente. Esta coloración resultó positivamente relacionada con la condición corporal y con la longitud natural de las plumas ornamentales de la garganta, lo que sugiere un papel señalizador y sexual de este carácter. Estos resultados apoyan por primera vez la existencia de un vínculo causal entre las expresiones de dos caracteres sexualmente dimórficos, lo cual resulta esencial para comprender su funcionalidad en el marco de estudio de las señales múltiples. Todos estos resultados contribuyen a entender la importancia de la información contenida en pistas y señales, directa o indirectamente relacionada con ambientes bacterianos y de ectoparasitismo, en la evolución de caracteres y comportamientos aviares en contextos de parasitismo, depredación y comunicación social. La novedad de algunos de ellos abre las puertas a nuevas líneas de investigación que, por ejemplo, pongan de manifiesto el papel directo de los microorganismos en estos contextos en aproximaciones experimentales.