Drought-stressed tomato plants trigger bottom-up effects on key mite pests

Resumen

El incremento de los periodos de sequía como consecuencia del cambio climático afectará a cultivos sensibles a la sequía como el tomate, cuya producción en el área mediterránea se efectuará, previsiblemente, con un menor número de riegos. En esta tesis se ha investigado el efecto de estréses abióticos (sequía) y bióticos (infestación por ácaros) en plantas de tomate. Concretamente, se evaluó: 1) el efecto de la sequía sobre la biología de los ácaros fitófagos Tetranychus urticae, Tetranychus evansi, y Aculops lycopersici en plantas de tomate (cv Moneymaker); 2) los cambios morfológicos, fisiológicos y moleculares que se producen en la planta como respuesta a ambos estreses (por separado y combinados); y 3) el efecto de accesiones de tomate adaptadas a sequía en la biología de T. evansi. Los datos obtenidos revelan que la sequía favorece el desarrollo de T. evansi en plantas de tomate, como indican el incremento significativo en el daño foliar (1,5 veces), el número de huevos (2 veces) depositados a 4 días post-infestación (dpi) y en las formas móviles (1,5-2 veces) encontradas a los 10 días en plantas estresadas. Los niveles de algunos aminoácidos esenciales (histidina, isoleucina, leucina, tirosina, valina) y azúcares libres fueron inducidos por sequía en combinación con la infestación con ácaros. Prolina, un aminoácido no esencial, fue altamente inducido, y se pudo demostrar que estimula la fecundidad y la alimentación del ácaro cuando se añadió a discos foliares en niveles similares a los observados a 10 dpi en plantas estresadas. Los niveles de proteínas de defensa del tomate se vieron también afectados por ambos estreses, pero T. evansi fue capaz de eludir sus efectos nocivos. Tanto una línea de T. urticae adaptada a tomate (TA) como una no adaptada (TNA) se beneficiaron del incremento en el valor nutricional (aumento de los niveles de aminoácidos y azúcares libres) de las plantas de tomate como respuesta a sequía. La composición nutricional de las hojas de tomate no se alteró por la infestación con ácaros, con la excepción de un aumento de la concentración de azúcares libres. Las proteínas de defensa de tomate fueron inducidas por los ácaros y la sequía. Sin embargo, la inducción de inhibidores de proteasa (IPs) fue superior en plantas infestadas con ácaros TNA que en aquellas infestadas con TA. El mejor desarrollo de la línea TA puede ser explicado por cambios en la fisiología digestiva (actividades cisteín y aspartil proteasa y α-amilasa) y de enzimas de destoxificación (actividad esterasa) de los ácaros, así como por la atenuación de las defensas de la planta (IP). El crecimiento de la población de A. lycopersici fue más rápido y causó mayor daño en plantas de tomate estresadas hídricamente. Ello puede ser debido al incremento en los niveles de proteína total y de varios aminoácidos libres en plantas infestadas por el ácaro. La infestación promueve la respuesta ligada a ácido salicílico (SA) y la expresión de ácido jasmónico (JA) y sus derivados, así como la actividad de inhibidores de cisteín proteasa, polifenol oxidasas y peroxidasas (POD). La sequía redujo la expresión de genes marcadores de JA y la actividad de inhibidores de serín proteasas y POD, alterando, además, los niveles de algunos aminoácidos libres. Cuando ambos estreses se combinan la sequía tuvo un efecto antagónico sobre los niveles de POD y JA inducidos por el ácaro y sinérgico en la acumulación de los niveles de azúcares libres y SA. Finalmente, se observó que el déficit hídrico tuvo un efecto diferenciado en el desarrollo de T. evansi en cuatro accesiones de los tomates adaptados a sequía, `Tomàtiga de Ramellet´ (TR). En las accesiones TR61 y TR154 la sequía aumentaba el desarrollo del ácaro, mientras que en las TR58 y TR126 no. Se encontró una clara relación entre los cambios en los nutrientes de la planta y el desarrollo del ácaro. Los aminoácidos esenciales libres se acumularon en las plantas de tomate en las que la sequía aumentaba el desarrollo del ácaro (TR154 y Moneymaker). Sin embargo, dicha acumulación no se produjo en TR126 en la que la sequía no tuvo efecto en el ácaro. Además, la inducción de la defensa del tomate por T. evansi fue superior en TR126 y TR154 que en Moneymaker, lo que puede explicar el peor desarrollo del ácaro en dichas accesiones. Estos datos revelan que los cambios inducidos en la planta por la sequía y el ácaro aumentan el valor nutricional de la planta y como consecuencia el desarrollo de los ácaros. Además, presenta un marco experimental para que la búsqueda de accesiones de tomate resistente a sequía incluya la resistencia a ácaros herbívoros, en función de los cambios metabólicos de la planta. Estos hallazgos son especialmente importantes en la mitigación de los efectos del cambio climático en las áreas de producción de tomate, y para el manejo y predicción de los brotes de ácaros fitófagos.