Neural Mechanisms of Preparation in Expectation and Selective Attention

Resum

El mundo es complejo y está en constante cambio. Somos bombardeados por un gran número de estímulos que generan patrones ambiguos en nuestros receptores sensoriales, a los que normalmente necesitamos dar respuestas rápidas y eficaces. Para hacer frente a esta complejidad y ambigüedad, entre otras cosas los humanos utilizamos la capacidad de anticipar lo que va a ocurrir antes de que ocurra. De hecho, está muy extendida la idea de que prepararse para percibir información inminente mejora el rendimiento (Barton et al., 2006). Sin embargo, de estas afirmaciones aparentemente evidentes surgen algunas preguntas fundamentales. ¿Cómo mejora la preparación el rendimiento? ¿Implica la representación de información específica? Y, sobre todo, ¿es la preparación proactiva un proceso unificado o emplea mecanismos disociables en diferentes contextos cognitivos? Esta tesis enmarca la preparación como un proceso cerebral de origen interno o endógeno, de arriba a abajo (en adelante, top-down), en referencia al origen de la información en regiones superiores de la corteza, que descenderían a reas perceptivas. Esta definición contrasta con otra rama de mecanismos de abajo a arriba (bottom-up), en los que el desencadenante de la actividad está en los estímulos del entorno. Hay al menos dos posibles fuentes de información que pueden llevar a esta anticipación endógena: nuestras metas y objetivos, y el conocimiento que tenemos de las regularidades del entorno. La actividad asociada a metas se relaciona el control interno de recursos específicos que nos permiten un desempeño eficaz de diferentes tareas. Este control cognitivo proactivo (Braver, 2012) se asocia a regiones cerebrales como la red frontoparietal o la red de múltiple demanda (Dosenbach et al., 2007). Entre sus principales capacidades encontramos la orientación de la atención hacia información relevante. Esta atención selectiva actúa como un filtro que nos permite procesar mejor la información necesaria mientras ignoramos aquella que nos distrae. Crucialmente, se ha comprobado en numerosas ocasiones que mientras seleccionamos información relevante, dicha información se representa en la corteza visual, a través de patrones de actividad asociados a los estímulos a los que estamos atendiendo (Peelen & Kastner, 2011; Stokes et al., 2009). Más aún, cuando se presentan estímulos que se corresponden con lo seleccionado, se suelen encontrar tanto aumentos de actividad en regiones perceptivas (Kastner et al., 1999) como mayor precisión en el procesamiento de dichos estímulos (Woolgar et al., 2015). Por otra parte, los modelos que explican los efectos del conocimiento previo sobre las regularidades estadísticas del entorno, o expectativas, han ganado mucha relevancia en los últimos años. Estos modelos de procesamiento predictivo (Feldman & Friston, 2010; Friston, 2005) destacan como en todo momento el cerebro actúa como una máquina que anticipa lo que es más probable. Estas predicciones top-down se contrastarían con la información de los receptores sensoriales, bottom-up. Del contraste de ambas surgen errores de predicción, que se utilizan para actualizar las siguientes predicciones y así dar al cerebro un mecanismo flexible y capaz de adaptarse en diferentes circunstancias. Estos modelos también describen como la información probable puede representarse en la corteza visual antes de que se de estimulación bottom-up (de Lange et al., 2018; Kok et al., 2017). Sin embargo, al contrario que en atención selectiva, aquí cuando se percibe un estímulo probable se suelen encontrar menores activaciones (Feuerriegel, Vogels, et al., 2021). Con respecto a la precisión de estas representaciones, la evidencia es au n conflictiva, y se han encontrado datos que apuntan tanto a una mayor precisión (Kok et al., 2012) como a un empobrecimiento de dichas representaciones (Richter et al., 2018). Aunque estos dos fenómenos, atención selectiva y expectativa, se asocian a efectos diferentes durante el procesamiento de estímulos, en ambos se dan representaciones anticipatorias en la corteza visual. Sin embargo, no se ha investigado si estas representaciones comparten los mismos mecanismos de procesamiento, o si por el contrario la preparación es un fenómeno complejo y heterogéneo que depende del contexto cognitivo en el que se produzca. Por ello, el objetivo principal de esta tesis es examinar la naturaleza de la preparación, y evaluar como cambia a través de diferentes contextos. Para ello diseñamos una tarea en la que diferentes señales daban información sobre estímulos objetivo. Dichas señales podían indicar la relevancia (atención) o probabilidad (expectativa) de los estímulos. Esta tarea se implementó en dos experimentos en los que se recogieron datos de distintas herramientas de neuroimagen. Los análisis se centraron fundamentalmente en técnicas multivariadas (Hebart & Baker, 2018), particularmente sensibles y eficaces en el estudio de patrones de actividad cerebral que informan sobre como se representa la información. En los dos primeros estudios, investigamos la preparación proactiva, explorando como se representa en el cerebro la información anticipada, y si cambia, y como, a través de contextos de relevancia y probabilidad. El primer estudio se centró en la dina mica temporal de la actividad preparatoria. Para ello la actividad cerebral se registró mediante Electroencefalografía (EEG). Los resultados mostraron que durante la ventana preparatoria tienen lugar varios acontecimientos. En primer lugar, se procesan las características perceptivas de la señal. Después, durante la mayor parte del ensayo se encontraron diferencias globales asociadas a los mecanismos desplegados durante la atención y la expectativa. Por ultimo, la categoría anticipada se represento a lo largo del ensayo, especialmente al final. De forma crucial, aunque tanto atención como expectativa mostraron precisiones de decodificación y efectos de aumento similares, los resultados de una no generalizaron a los de la otra. Esto sugiere que, aunque la información anticipada se representa en las dos condiciones, la naturaleza de tales representaciones difiere. Por último, tratamos de explorar el nivel de similitud entre las representaciones preparatorias y la percepción de los estímulos. Las dos condiciones diferían en la similitud de patrones entre la señal y el objetivo, concretamente, la preparación durante atención era más similar a la actividad del objetivo. Este primer experimento dejo una importante cuestión abierta: ¿cuáles son los sustratos neurales que subyacen a las representaciones encontradas durante la anticipación? Abordamos esta cuestión en el segundo experimento, en el que adaptamos el paradigma conductual a la resonancia magnética funcional (RMf). De nuevo, encontramos pruebas de codificacion anticipada que eran diferentes para atención y expectativa. Los resultados revelaron un aumento de las activaciones para atencion en las regiones visuales tempranas, mientras que el córtex cingulado posterior estuvo más activo para la expectativa en esta ventana. Adema s, la información anticipada mostro grandes diferencias en la implicación de diferentes regiones visuales y frontoparietales durante la anticipación, lo que sugiere que diferentes redes exhiben mecanismos distinguibles en la atención y la expectativa. Adema s, encontramos datos indicativos de la representación en la corteza visual ventral, replicando en parte los resultados del experimento EEG. Descubrimos que la categoría atendida y la probable estaban representadas en regiones cercanas, aunque en su mayoría diferentes. De nuevo, la clasificación cruzada no fue posible entre atención y expectativa, lo que implica que la naturaleza representacional de la preparación en las dos condiciones era diferente. Al comparar la similitud entre las representaciones anticipatorias y la percepción de los estímulos, encontramos que estas similitudes se dieron en regiones diferentes según la condición. Adema s, un analisis de selectividad de vo xeles, similar al de Richter et al. (2018), revelo que solo expectativa mostraba alguna evidencia de generalización de cue a target, y lo hacía en el la corteza visual ventral. Por último, la representación de los estímulos anticipados no se correlaciono con el comportamiento en ninguna de las condiciones. Por último, tras estudiar la naturaleza de la preparación top-down, investigamos como esta cambiaba la precisión de las representaciones inducidas previamente a través de la atención y la expectativa. Específicamente, nos propusimos estudiar si las señales agudizan o amortiguan las representaciones sensoriales. Para ello, volvimos a analizar los datos de los dos experimentos para extraer conclusiones conjuntas. Como paso preliminar, nos propusimos encontrar pruebas de diferencias de activación por separado para la atención y la expectativa. Estos análisis mostraron pruebas convergentes de un aumento de las activaciones tanto para los estímulos probables como para los relevantes. Respecto a los efectos de agudización y amortiguación, los resultados apoyaron mayoritariamente un efecto de agudización de la atención, y una marcada amortiguación en expectativa. Adema s, examinamos si las representaciones amortiguadas se generalizarían mejor al intervalo preparatorio, ya que las representaciones deberían ser más pobres en ambos casos. Nuestra hipo tesis se cumplió, ya que los ensayos de expectativas generalizaron a la señal, mientras que los objetivos relevantes no lo hicieron. Esto sugiere de nuevo una agudización para los estímulos atendidos y una amortiguación para los probables. En el experimento fMRI estudiamos la implicación de las regiones frontoparietales en los efectos de agudización y amortiguación. Aunque pudimos decodificar con éxito las categorías objetivo en algunas zonas frontoparietales, estas regiones no mostraron ninguna evidencia de agudización o amortiguación para ninguna de las dos condiciones. Por último, concluimos que los resultados no eran compatibles con efectos equivalentes para la atención y la expectativa, lo que sugiere que no solo durante la anticipación, sino también durante el procesamiento del objetivo la relevancia y la probabilidad parecen actuar a través de mecanismos diferentes. En conjunto, nuestros resultados muestran que la preparación es un evento complejo, en el que la representación de diferentes estímulos depende en gran medida del contexto en el que se den. Esta preparación, adema s, afecta a la fidelidad con la que se representan los estímulos percibidos, lo que también depende del contexto. Finalmente, esta tesis resalta las diferencias en la atención selectiva y la expectativa, dos procesos que, aunque comparten similitudes, conllevan mecanismos y representaciones diferentes.