Development of brain electrophysiological activity in relation to the emergence of executive attention from infancy to early childhood: A longitudinal study

Resumen

La capacidad de actuar de forma autorregulada requiere de procesos atencionales (Rueda et al., 2021). El modelo atencional de Posner y Petersen (Petersen & Posner, 2012; Posner & Petersen, 1990) identifica tres mecanismos (alerta, orientación, y ejecutivo) que recaen en cinco redes cerebrales: red de alerta, red dorsal de orientación (dorsal attention netwok, DAN), red ventral de orientación (ventral attention network, VAN), red ejecutiva frontoparietal (frontoparietal network FPN), y red ejecutiva cíngulo-opercular (cingulo-opercular network CON). La red de alerta procura un estado de activación óptimo, guiada por CON y FPN, mientras que las redes de orientación guían nuestro foco atencional en función de nuestras metas y la saliencia de los estímulos del entorno. Las redes FPN y CON dirigen nuestro comportamiento, adaptándolo en función de las metas y ajustándolo cuando no se están logrando. Por tanto, FPN y CON son esenciales para el comportamiento voluntario y flexible de la conducta e involucran procesos de monitorización del contexto, flexibilidad (cognitive flexibility; CF) e inhibición (inhibitory control; IC). Para poder conseguir nuestras metas, la acción coordinada entre los tres mecanismos atencionales es esencial. Sin un nivel adecuado de alerta puede que obviemos elementos relevantes (i.e., bajos niveles de alerta) o cometamos errores de impulsividad (i.e., altos niveles de alerta). Además, dada la complejidad de un entorno lleno de estímulos, necesitamos ignorar la información irrelevante para nuestras metas. Finalmente, debemos determinar el mejor curso de acción para nuestro objetivo según el contexto, realizarlo, y cambiarlo en caso de ser necesario. Estos procesos, que ya están establecidos en la edad adulta, no están presentes de igual forma en edades tempranas dada la inmadurez de las redes atencionales (Posner et al., 2014). Esto limita cómo interactúan los/as niños/as con su entorno en los primeros años de vida. Al principio, su atención se guía por los elementos externos, pero en los primeros seis meses de vida empezarán a controlar su atención de forma endógena (A. Conejero & Rueda, 2017; Hendry et al., 2016, 2019). La atención ejecutiva presenta una trayectoria de desarrollo más gradual cuando se compara con la capacidad de orientación y de alerta. Aunque en edades tempranas el control voluntario de la atención parece recaer en las redes de orientación dada la inmadurez de FPN y CON (Gao, Alcauter, Elton, et al., 2015; Posner et al., 2014), éstas son reclutadas para tareas puntuales que involucran un alto grado de control de la atención y que requieren de zonas cerebrales frontales (Ellis et al., 2021; Fiske & Holmboe, 2019). Esto se muestra en los cambios de actividad cerebral frontal cuando los bebés presencian elementos incongruentes (Ellis et al., 2021), observan un error (Berger et al., 2006; Conejero et al., 2016; Stahl & Feigenson, 2015), y realizan tareas complejas que requieren inhibir la información irrelevante (Bell, 2001, 2002). El desarrollo de la atención ejecutiva se constata por la capacidad temprana que presentan los bebés de inhibir y cambiar flexiblemente su respuesta. A partir del sexto mes de vida, los/as bebés cambian su patrón de respuesta e inhiben su conducta y la mirada. Por ejemplo, son capaces de detener una respuesta prepotente cuando no los lleva a su objetivo (Diamond, 1985; Kovacs & Mehler, 2009). Los costes de inhibir y modificar la respuesta disminuyen con la edad (Clearfield et al., 2006; Cuevas & Bell, 2010), aunque su desarrollo puede estar ligado a otros procesos como la memoria (Holmboe et al., 2018). Paradigmas más recientes como la tarea de inhibición para pantalla táctil para la niñez temprana (Early Childhood Inhibitory Touchscreen Task; ECITT) han conseguido limitar la influencia de la memoria en protocolos de CF e IC para bebés pues se basan en el establecimiento de contingencias. La ECITT se puede realizar a partir de los 10 meses de edad, y estudios previos sugieren el desarrollo gradual del IC entre el primer y segundo año de vida (Fiske et al., 2022; Hendry et al., 2021; Holmboe et al., 2021; Liu et al., 2020), lo que sugiere un desarrollo marcado de IC y CF más allá de procesos de memoria, aunque únicamente cuatro estudios han explorado su desarrollo. A partir del segundo año de vida, la capacidad sostener la atención por un período prolongado (atención sostenida) e inhibir los distractores (atención focalizada) incrementa (Brandes-Aitken et al., 2019; Woods et al., 2013). A su vez, los niños son capaces de realizar tareas con un coste de CF e IC mayor y que, además, requieren instrucciones verbales. Esto conlleva realizar protocolos similares a los adultos como las tareas Go/No-Go, stop-signal (Carver et al., 2001), o la versión para niños de la prueba de las redes atencionales (attention network test, ANT; (Casagrande et al., 2022; Rueda et al., 2004). El realizar estas tareas indican que las capacidades de CF e IC maduran más allá de la infancia, viéndose una mejoría hasta después de la etapa prescolar (Johnstone et al., 2005; Pozuelos et al., 2014; Rueda et al., 2004; Zelazo et al., 2003). Sin embargo, la mayoría de los paradigmas evalúa individualmente los procesos cognitivos, obviando su interacción, y paradigmas previos parece que no se pueden emplear hasta cerca de los 4 años (Casagrande et al., 2022; Rueda et al., 2004). El desarrollo en la atención ejecutiva se sustenta en la maduración de la estructura cerebral y funcional (Astle et al., 2023; Fiske & Holmboe, 2019; Johnson, 2011). En el período entre el nacimiento y el tercer año de vida, la estructura cerebral atraviesa un desarrollo dramático (Bethlehem et al., 2022), que en última estancia afecta a la actividad funcional (Gilmore et al., 2018). Para evaluar los cambios en la actividad funcional, el EEG ha sido uno de los protocolos más empleados dada su adaptabilidad (Saby & Marshall, 2012). El EEG usualmente se ha empleado para medir la energía en bandas de frecuencia estandarizadas (p.ej., alpha, theta, beta), que muestran una gran reconfiguración en los primeros tres años de vida (Anderson & Perone, 2018). La frecuencia dominante (alpha) emerge gradualmente, su energía se incrementa y su pico se desplaza hacia frecuencias más elevadas (Freschl et al., 2022; Marshall et al., 2002). Del mismo modo, otras bandas también sufren una rápida reconfiguración, aunque con resultados mixtos hasta la fecha (Perone et al., 2018; Wilkinson et al., 2023). La maduración de las bandas alpha y theta, relacionadas con procesos atencionales y de control cognitivo (Cavanagh & Frank, 2014; Klimesch, 2012), se ha relacionado con diferencias individuales en atención ejecutiva e inteligencia durante la niñez (Bell & Fox, 1992; Braithwaite et al., 2020; Cuevas et al., 2012; Cuevas & Bell, 2022; Jones et al., 2020), lo que revela su relevancia en el desarrollo. Sin embargo, la energía en reposo se ha contemplado de forma absoluta o relativa en estudios previos. Estudios recientes indican que la energía del EEG es el resultado de actividad oscilatoria y aperiódica, que cuentan con bases biológicas diferenciadas (Donoghue et al., 2020; He, 2014; Voytek & Knight, 2015). Esto puede haber afectado a estudios previos puesto que tanto la energía aperiódica como oscilatoria maduran de forma independiente (Cellier et al., 2021; McSweeney et al., 2021; Schaworonkow & Voytek, 2021) y la actividad aperiódica también se ha relacionado con diferencias individuales en la cognición (Arnett et al., 2021; Donoghue et al., 2020). Además de cambios en actividad cerebral localizada, las redes funcionales también se reconfiguran en este periodo. Esto es de especial relevancia ya que la cognición surge de la interconexión entre diferentes áreas cerebrales (Corbetta & Shulman, 2002; Dosenbach et al., 2008) y las conexiones en alpha y theta son cruciales para los procesos atencionales (Clayton et al., 2015; Fries, 2015; Marek & Dosenbach, 2018; von Stein & Sarnthein, 2000). La conectividad funcional en alpha y theta parece incrementar con la edad (Barry et al., 2004; Thatcher et al., 2008), lo que se ha relacionado con diferencias individuales en atención ejecutiva y memoria de trabajo (Broomell et al., 2021; Whedon et al., 2016). Una limitación de las medidas de conectividad directa es que no considera la actividad funcional como una red interconectada pues sólo evalúan la sincronización entre dos áreas/electrodos. Por tanto, no permite examinar diferencias en topología, y asume que todas las conexiones ocurren sin intermediarios. Sin embargo, existe evidencia de que las redes funcionales poseen características topológicas relevantes para la transmisión de la información y cognición que se refleja al considerar las áreas/electrodos como miembros de una red funcional (Bullmore & Sporns, 2012; Sporns, 2013). Con la edad las redes funcionales se refinan, volviéndose más especializadas y disminuyendo el coste de integrar la red por la aparición y fortalecimiento de conexiones de largo alcance (Asis-Cruz et al., 2015; Fransson et al., 2011; Gao et al., 2011; Zhao et al., 2019). El desarrollo de las redes cerebrales es, además, jerárquico y sigue el mismo patrón que los procesos atencionales. Primero maduran las redes sensoriales, luego la de alerta, seguidamente la de orientación, y finalmente las ejecutivas (Gao, Alcauter, Elton, et al., 2015; Gao, Alcauter, Smith, et al., 2015). Sin embargo, el patrón de desarrollo en las redes funcionales en EEG no está definido, pues sólo dos estudios lo han abordado y han arrojado resultados mixtos (Hu et al., 2022; Xie et al., 2019). Al igual que ocurre con la actividad cerebral localizada, el desarrollo de la cognición se ha relacionado con la topología de las redes funcionales y estructurales (Baum et al., 2017; Keller et al., 2022; Marek et al., 2015). Por lo general, presentar redes más segregadas entre sí y eficientes se relaciona con la maduración de la atención ejecutiva, y el fortalecimiento de las conexiones entre áreas frontales y parietales da pie a la mejoría en IC y memoria de trabajo (Buss et al., 2014; Buss & Spencer, 2018; Marek et al., 2015). Diferencias individuales en la topología de las redes funcionales se ha asociado con variaciones en inteligencia y procesos de atención ejecutiva, en especial en áreas de FPN (Cole et al., 2012; Langer et al., 2012; Van Den Heuvel et al., 2009). Asimismo, las redes cerebrales son susceptibles a variaciones del estado atencional y diferentes tipos de IC (Cooper et al., 2015; Xie et al., 2019) y trastornos del desarrollo que comprometen los procesos atencionales como el TDAH muestran alteraciones en la topología cerebral (Abbas et al., 2021; Henry & Cohen, 2019; Shephard et al., 2019). En conjunto, la literatura previa indica un rápido desarrollo de la atención ejecutiva y actividad cerebral, tanto a nivel oscilatorio como de redes funcionales. Sin embargo, la investigación en relación con el desarrollo de la atención ejecutiva y su relación con la actividad cerebral con medidas más precisas es todavía necesaria Por ello, el objetivo de la presente tesis ha sido explorar el desarrollo temprano de la atención ejecutiva, la actividad cerebral en reposo, y su interrelación en un período entre los seis meses y los treinta y seis meses de vida. De esta forma, nos planteamos tres ejes principales de investigación con sus respectivas preguntas: 1) Desarrollo a. ¿Cuál es el desarrollo del conectoma funcional en EEG? b. ¿Cómo varía la energía oscilatoria y aperiódica con la edad? c. ¿Mejora la atención ejecutiva en este período? 2) Diferencias individuales a lo largo del desarrollo a. ¿Predice la actividad funcional temprana la de momentos posteriores? b. ¿Existe una distribución topológica de la actividad cerebral que se mantiene a lo largo de la niñez temprana? c. ¿Se relaciona la ejecución temprana en la misma tarea la posterior ejecución? d. ¿Las diferencias individuales en atención ejecutiva se mantienen aún cuando la tarea varía? 3) Interrelación cerebro-comportamiento a. ¿Está la energía cerebral relacionada con la atención ejecutiva? b. ¿Explica la conectividad funcional parte de las diferencias individuales en atención ejecutiva? Para responder a las preguntas de investigación, se llevó a cabo un estudio longitudinal. Este siguió a la misma población de niños/as desde los 6 meses hasta los 36 meses de vida en cuatro sesiones: 6, 9, 16, y 36 meses de edad. En ese estudio se evaluó la actividad cerebral en estado de reposo con un EEG de alta densidad y se computó la energía oscilatoria en tres bandas de frecuencia (theta, alpha, y beta) y se extrajeron los componentes aperiódicos. Asimismo, computamos la conectividad funcional y evaluamos su desarrollo empleando la teoría de grafos en diferentes medidas de sincronización y con parámetros que evaluaron la integración, segregación, modularidad, y topología de las redes. La atención ejecutiva se evaluó con la tarea ECITT a los 9 y 16 meses de edad, y desarrollamos la tarea Bee-Attentive a los 36 meses. La tarea ECITT permite evaluar CF e IC, mientras que la BeeAttentive ofrece medidas de atención sostenida, atención focalizada, e IC al combinar un protocolo de búsqueda visual con una tarea de inhibición. Finalmente, comprobamos si la actividad cerebral funcional podía predecir la ejecución en la ECITT y la Bee-Attentive, y la estabilidad que cada una de las medidas poseía. Nuestros resultados indicaron que la energía oscilatoria y aperiódica varían con la edad. En nuestro estudio, la frecuencia de los picos de alpha y theta incrementó, y la energía oscilatoria de la banda alpha aumentó. Del mismo modo, la curva aperiódica se volvió más plana, mostrando así cambios en la balanza entre la actividad cerebral inhibitoria y excitatoria. Cuando comparamos el desarrollo de la actividad oscilatoria con medidas tradicionales (energía relativa), únicamente alpha presentó la misma trayectoria. Además, theta y beta estuvieron relacionadas con los componentes aperiódicos. Esto sugiere que se producen tanto cambios en la actividad oscilatoria como aperiódica, y que separarlos es necesario para entender la contribución a los procesos cognitivos. A nivel de redes funcionales, el análisis de multiverso determinó que existía diferencias en cuanto a la medida de conectividad utilizada para construir la red. La red que mostraba que mostró los resultados más consistentes poseía dos clústeres (frontal y parietal) que contenían gran parte de las conexiones. Las redes poseían la topología de mundo pequeño desde la primera sesión y eran modulares, aunque estas propiedades no variaron a lo largo de las sesiones. Sin embargo, los módulos se volvieron más segregados con el tiempo, y la eficacia local y global aumentó. Estos cambios en la capacidad de integrar y segregar la información fueron acompañados de un aumento en la fuerza de las conexiones y, en conjunto con el resto de los resultados, indicaron la maduración de las redes funcionales hacia una topología más eficiente y especializada. La ejecución entre los 9 y los 16 meses en la tarea ECITT aumentó en los ensayos inhibitorios (IS) y en los prepotentes. Sin embargo, los ensayos de cambio (PS) no variaron con la edad. Esto indica un aumento en general para realizar la tarea, y del IC. A los 36 meses, los/as niños/as realizaron la tarea Bee-Attentive con una ejecución por encima del azar. Estos/as también mostraron costes de inhibir la respuesta cuando aparecía un estímulo infrecuente (IC) y su tiempo de reacción y variabilidad en la respuesta aumentó cuando existía mayor número de distractores. Asimismo, fueron capaces de autorregular sus respuestas, pues la tasa de acierto variaba y se volvieron más lentos después de cometer un error. Su ejecución a lo largo de los bloques de la tarea mejoró, disminuyendo su tiempo para responder y el número de errores en la condición inhibitoria. Estos resultados indicaron que esta tarea es capaz de generar conflicto y es factible con niños/as de 36 meses de edad. Sin embargo, algunos parámetros podrían ajustarse para incrementar el conflicto de la tarea. A nivel de estabilidad de las diferencies individuales dentro de las medidas de EEG, encontramos que la actividad oscilatoria y aperiódica era estaba relacionada en entre sesiones, salvo la energía relativa entre los 9 y 16 meses (beta) y entre los 16 meses y 36 meses (alpha). El conectoma funcional en momentos tempranos no predecía las características de las redes funcionales en las siguientes sesiones, salvo algunas excepciones como en la banda alpha en medidas de eficiencia entre los 6 y 9 meses de edad. Sin embargo, tanto a nivel de energía y propiedades de las redes funcionales, encontramos una distribución topológica constante a lo largo de las sesiones. Por ejemplo, en conectividad las zonas frontales siempre presentaron un clúster de conexiones. Esto puede indicar que las medidas de energía son más estables y menos dependientes del momento temporal, pero en ambos casos que existe una distribución específica de la actividad funcional. La ejecución entre sesiones sólo estuvo significativamente relacionada en los ensayos IS de la tarea ECITT. Sin embargo, la ECITT a los 16 meses no predecía las diferencias individuales de la Bee-Attentive a los 36 meses. La actividad oscilatoria, pero no aperiódica, se asociaba a las diferencias individuales en la tarea ECITT. La frecuencia del pico de la banda de theta predijo de forma concurrente el desempeño de los niños/as ensayos prepotentes y de PS a los 9 meses. Asimismo, la actividad oscilatoria en alpha y theta a los 9 meses predijo significativamente PS a los 16 meses. En ambos casos, un patrón oscilatorio más maduro (mayor frecuencia y energía oscilatoria) se relacionaba con mejor ejecución en la tarea. Las redes funcionales también estuvieron relacionadas con la ejecución en la tarea ECITT. Presentar una red más eficiente y segregada se relacionaba positivamente con PS, pero el patrón inverso lo hizo con IS. Sin embargo, no hubo relación con la tarea Bee-Attentive ninguna medida del EEG. Por tanto, nuestros resultados indicaron que la actividad cerebral es capaz de predecir el comportamiento, pero la relación puede variar según la tarea. En conjunto, esta tesis muestra que tanto la actividad cerebral como la atención ejecutiva se desarrollan rápidamente entre los seis y treinta y seis meses de vida. El conectoma funcional en EEG se volvió más eficiente tanto local como globalmente, mientras que la energía oscilatoria del ritmo dominante (alpha) se desarrolló rápidamente y el componente aperiódico de la energía cerebral se volvió menos pronunciado en frecuencias más altas. A su vez, los/as niños/as se volvieron mejores en tareas que requieren IC. Finalmente, encontramos que las diferencias individuales se mantenían en el caso de la energía en el EEG y dentro de la misma tarea (ECITT) en los ensayos inhibitorios, además de relaciones significativas entre la actividad cerebral y la atención ejecutiva. No obstante, esto no ocurrió prediciendo la Bee-Attentive ni en las medidas de conectoma funcional, lo que sugiere que este período es dinámico y combina estabilidad e inestabilidad. Referencias Abbas, A. K., Azemi, G., Amiri, S., Ravanshadi, S., & Omidvarnia, A. (2021). Effective connectivity in brain networks estimated using EEG signals is altered in children with ADHD. Computers in Biology and Medicine, 134, 104515. Anderson, A. J., & Perone, S. (2018). Developmental change in the resting state electroencephalogram: Insights into cognition and the brain. Brain and Cognition, 126, 40-52. https://doi.org/10.1016/j.bandc.2018.08.001 Arnett, A. B., Fearey, M., Peisch, V., & Levin, A. R. (2021). 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